Seasonal and Spatial Dynamics of the Intestinal Microbiome in Tropical Freshwater Fish: Insights from Astyanaxaeneus and Brycon costaricensis in the Peñas Blancas River Basin, Costa Rica

Abstract

Abtract. The intestinal microbiome plays a crucial role in fish development and health, facilitating essential functions such as nutrient uptake, immune system response, and disease resistance. However, the microbial communities of Neotropical freshwater fish, such as Astyanax aeneus and Brycon costaricensis, remain largely unexplored. Understanding how microbiomes vary in relation to environmental gradients is key to identifying potential sentinel species for ecosystem monitoring. To understand the dynamics of bacterial diversity and community structure, we collected intestinal content samples from 165 individuals of both species from six points along the Peñas Blancas river basin, Costa Rica, during the dry and rainy seasons and during an intermediate period. Results Metabarcoding analysis of the 16 S rRNA gene revealed that the intestinal microbial communities of both species were dominated primarily by the genera Cetobacterium, Clostridium, Romboutsia and Plesiomonas. No significant differences were detected in the relative abundance of taxa, metabolic pathways or community structure between the two species and only at the Dam site, a significant increase in the Shannon index was detected in B. costaricensis. Conversely, distinct differences in microbial network properties were found, with A. aeneus showing a lower clustering coefficient and modularity, a shorter average path length and a greater number of hubs. Site and season influenced the microbial community structure of A. aeneus but not the relative abundance of taxa. Similarly, differentially abundant metabolic pathways, including xenobiotic degradation, were enriched in A. aeneus. Conclusions The similarities in microbiome diversity and structure in both species could arise from parallels in taxonomy, habitat and diet. However, temporal and spatial shifts in the A. aeneus microbial community structure may be associated with sensitivity to changes in environmental stressors such as precipitation, temperature, and runoff. Microbial network analysis revealed that taxa in A. aeneus are more tightly interconnected and form fewer distinct clusters, making it a promising bioindicator for monitoring water quality and anthropogenic impacts.Resumen. Resumen. La microbiota intestinal desempeña un papel crucial en el desarrollo y la salud de los peces, ya que facilita funciones esenciales como la absorción de nutrientes, la respuesta del sistema inmunitario y la resistencia a las enfermedades. Sin embargo, las comunidades microbianas de los peces de agua dulce neotropicales, como Astyanax aeneus y Brycon costaricensis, siguen sin estar muy estudiadas. Comprender cómo varían los microbiomas en relación con los gradientes ambientales es clave para identificar posibles especies centinela para el monitoreo de los ecosistemas. Para comprender la dinámica de la diversidad bacteriana y la estructura de la comunidad, recolectamos muestras del contenido intestinal de 165 individuos de ambas especies en seis puntos a lo largo de la cuenca del río Peñas Blancas, Costa Rica, durante las estaciones seca y lluviosa y durante un período intermedio. Resultados El análisis de metabarcoding del gen 16 S rRNA reveló que las comunidades microbianas intestinales de ambas especies estaban dominadas principalmente por los géneros Cetobacterium, Clostridium, Romboutsia y Plesiomonas. No se detectaron diferencias significativas en la abundancia relativa de taxones, las vías metabólicas o la estructura de la comunidad entre las dos especies y solo en el emplazamiento de la presa se detectó un aumento significativo del índice de Shannon en B. costaricensis. Por el contrario, se encontraron diferencias claras en las propiedades de la red microbiana, ya que A. aeneus mostró un coeficiente de agrupamiento y una modularidad menores, una longitud media de ruta más corta y un mayor número de centros. El lugar y la estación influyeron en la estructura de la comunidad microbiana de A. aeneus, pero no en la abundancia relativa de los taxones. Del mismo modo, las vías metabólicas con abundancia diferencial, incluida la degradación de xenobióticos, se enriquecieron en A. aeneus. Conclusiones Las similitudes en la diversidad y la estructura del microbioma de ambas especies podrían deberse a paralelismos en la taxonomía, el hábitat y la dieta. Sin embargo, los cambios temporales y espaciales en la estructura de la comunidad microbiana de A. aeneus pueden estar asociados con la sensibilidad a los cambios en los factores de estrés ambiental, como las precipitaciones, la temperatura y la escorrentía. El análisis de la red microbiana reveló que los taxones de A. aeneus están más estrechamente interconectados y forman menos grupos distintos, lo que lo convierte en un bioindicador prometedor para el control de la calidad del agua y los impactos antropogénicos.