Anthropogenic imprint on riverine plasmidome diversity and proliferation of antibiotic resistance genes following pollution and urbanization

Abstract

Plasmids are key determinants in microbial ecology and evolution, facilitating the dissemination of adaptive traits and antibiotic resistance genes (ARGs). Although the molecular mechanisms governing plasmid replication, maintenance, and transfer have been extensively studied, the specific impacts of urbanization-induced pollution on plasmid ecology, diversity, and associated ARGs in tropical regions remain underexplored. This study investigates these dynamics in a tropical aquatic ecosystem, providing novel insights into how pollution shapes plasmid composition and function. In contrast to the observed decrease in chromosomal diversity, we demonstrate that pollution associated with urbanization increases the diversity and taxonomic composition of plasmids within a bacterial community (plasmidome). We analyzed eighteen water and sediment metagenomes, capturing a gradient of pollution and ARG contamination along a tropical urban river. Plasmid and chromosomal diversity profiles were found to be anti-correlated. Plasmid species enrichment along the pollution gradient led to significant compositional differences in water samples, where differentially abundant species suggest plasmid maintenance within specific taxonomic classes. Additionally, the diversity and abundance of ARGs related to the plasmidome increased concomitantly with the intensity of fecal and chemical pollution. These findings highlight the critical need for targeted plasmidome studies to better understand plasmids' environmental spread, as their dynamics are independent of chromosomal patterns. This research is crucial for understanding the consequences of bacterial evolution, particularly in the context of environmental and public health.

Los plásmidos son determinantes clave en la ecología y evolución microbianas, ya que facilitan la diseminación de rasgos adaptativos y genes de resistencia a los antibióticos (ARG). Aunque los mecanismos moleculares que rigen la replicación, el mantenimiento y la transferencia de plásmidos han sido ampliamente estudiados, los efectos específicos de la contaminación inducida por la urbanización sobre la ecología, la diversidad y los ARG asociados a los plásmidos en las regiones tropicales siguen siendo poco explorados. Este estudio investiga estas dinámicas en un ecosistema acuático tropical, proporcionando nuevos conocimientos sobre cómo la contaminación influye en la composición y función de los plásmidos. En contraste con la disminución observada en la diversidad cromosómica, demostramos que la contaminación asociada a la urbanización aumenta la diversidad y la composición taxonómica de los plásmidos dentro de una comunidad bacteriana (plasmidoma). Analizamos dieciocho metagenomas de agua y sedimentos, capturando un gradiente de polución y contaminación ARG a lo largo de un río urbano tropical. Los perfiles de diversidad de plásmidos y cromosomas resultaron estar anticorrelacionados. El enriquecimiento en especies plasmídicas a lo largo del gradiente de contaminación condujo a diferencias significativas en la composición de las muestras de agua, donde las especies diferencialmente abundantes sugieren el mantenimiento de plásmidos dentro de clases taxonómicas específicas. Además, la diversidad y abundancia de ARGs relacionados con el plasmidoma aumentó concomitantemente con la intensidad de la contaminación fecal y química .Estos resultados ponen de relieve la necesidad crítica de realizar estudios específicos del plasmidoma para comprender mejor la propagación ambiental de los plásmidos, ya que su dinámica es independiente de los patrones cromosómicos. Esta investigación es crucial para comprender las consecuencias de la evolución bacteriana, sobre todo en el contexto de la salud ambiental y pública.