Chemical tradeoffs in seed dispersal: defensive metabolites in fruits deter consumption by mutualist bats

Abstract

Although fleshy fruits function primarily to attract seed dispersers, many animal‐dispersed fruits contain potentially toxic secondary metabolites. These metabolites can provide defense against seed predators and pathogens, but their effects on dispersers are still poorly understood. In some cases plants may experience a tradeoff, where the metabolites that provide fruit defense also reduce seed disperser preferences. In other cases the bioactivity of fruit secondary metabolites may be directed primarily at pests with no negative effects on seed‐dispersing vertebrates. We tested the effects of amides, a group of nitrogen‐based defensive compounds common in the plant genus Piper (Piperaceae), in interactions with the primary seed dispersers of Piper in the neotropics – fruit‐feeding bats in the genus Carollia (Phyllostomidae). In a series of flight cage experiments, pure amides and amide‐rich fruit extracts reduced the preferences of bats for Piper fruit, affecting both the bats’ initial choices to remove Piper infructescences and the proportion of fruit consumed from individual infructescences once they were removed. However, the effects of amides varied considerably among three species of Carollia and among the specific individual amides and extracts tested. Overall, our results support the hypothesis that plants experience a tradeoff between seed dispersal and fruit defense, but the strength of this tradeoff and the overall fitness consequences may depend strongly on ecological context.

Aunque las frutas carnosas funcionan principalmente para atraer dispersores de semillas, muchas frutas dispersadas en animales contienen metabolitos secundarios potencialmente tóxicos. Estos metabolitos pueden proporcionar defensa contra los depredadores y patógenos de las semillas, pero sus efectos sobre los dispersadores todavía se conocen mal. En algunos casos, las plantas pueden experimentar una compensación, donde los metabolitos que proporcionan la defensa de la fruta también reducen las preferencias de dispersor de semillas. En otros casos, la bioactividad de los metabolitos secundarios de la fruta puede estar dirigida principalmente a las plagas sin efectos negativos en los vertebrados que dispersan las semillas. Probamos los efectos de las amidas, un grupo de compuestos defensivos a base de nitrógeno comunes en el género de plantas Piper (Piperaceae), en interacciones con los dispersores de semillas primarios de Piper en los neotrópicos: murciélagos que se alimentan de frutas en el género Carollia (Phyllostomidae). En una serie de experimentos en jaulas de vuelo, las amidas puras y los extractos de fruta rica en amidas redujeron las preferencias de los murciélagos por la fruta Piper, afectando tanto las elecciones iniciales de los murciélagos para eliminar las infrutescencias de Piper como la proporción de fruta consumida de las infrutescencias individuales una vez que se eliminaron. Sin embargo, los efectos de las amidas variaron considerablemente entre las tres especies de Carollia y entre las amidas y extractos individuales específicos probados. En general, nuestros resultados apoyan la hipótesis de que las plantas experimentan una compensación entre la dispersión de semillas y la defensa de la fruta, pero la fuerza de esta compensación y las consecuencias generales de la aptitud pueden depender en gran medida del contexto ecológico.