Behavioral plasticity mitigates risk across environments and predators during anuran metamorphosis

Abstract

Most animals metamorphose, changing morphology, physiology, behavior and ecological interactions. Size- and habitat-dependent mortality risk is thought to affect the evolution and plastic expression of metamorphic timing, and high predation during the morphological transition is posited as a critical selective force shaping complex life cycles. Nonetheless, empirical data on how risk changes across metamorphosis and stage-specific habitats, or how that varies with size, are rare. We examined predator-prey interactions of red-eyed treefrogs, Agalychnis callidryas, with an aquatic predator (giant water bug, Belostoma) and a semi-terrestrial predator (fishing spider, Thaumasia) across metamorphosis. We manipulated tadpole density to generate variation in metamorph size and conducted predation trials at multiple developmental stages. We quantified how frog behavior (activity) changes across metamorphic development, habitats, and predator presence or absence. In aquatic trials with water bugs, frog mortality increased with forelimb emergence, as hypothesized. In semi-terrestrial trials, contrary to predictions, predation by spiders increased, not decreased, with tail resorption. In neither case did frog size affect mortality. Frogs reduced activity upon forelimb emergence in the water, and further with emergence into air, then increased activity with tail resorption. Longer-tailed metamorphs were captured more often in spider attacks, but attacked less, as most attacks followed prey movements. Metamorphs behaviorally compensated for poor escape performance more effectively on land than in water, thus emergence timing may critically affect mortality. The developmental timing of the ecological transition between environments that select for different larval and juvenile phenotypes is an important, neglected variable in studies of complex life cycles.

La mayoría de los animales se metamorfosean, cambiando su morfología, fisiología, comportamiento e interacciones ecológicas. Se cree que el riesgo de mortalidad dependiente del tamaño y del hábitat afecta la evolución y la expresión plástica del tiempo metamórfico, y la alta depredación durante la transición morfológica se postula como una fuerza selectiva crítica que da forma a ciclos de vida complejos. No obstante, los datos empíricos sobre cómo cambia el riesgo a través de la metamorfosis y los hábitats específicos de la etapa, o cómo eso varía con el tamaño, son raros. Examinamos las interacciones depredador-presa de las ranas arborícolas de ojos rojos, Agalychnis callidryas, con un depredador acuático (chinche de agua gigante, Belostoma) y un depredador semi-terrestre (araña pesquera, Thaumasia) a través de la metamorfosis. Manipulamos la densidad de renacuajos para generar variaciones en el tamaño del metamorfo y realizamos ensayos de depredación en múltiples etapas de desarrollo. Cuantificamos cómo cambia el comportamiento (actividad) de las ranas en el desarrollo metamórfico, los hábitats y la presencia o ausencia de depredadores. En ensayos acuáticos con chinches de agua, la mortalidad de las ranas aumentó con la emergencia de las extremidades anteriores, como se hipotetizó. En los ensayos semi-terrestres, contrariamente a las predicciones, la depredación de las arañas aumentó, no disminuyó, con la reabsorción de la cola. En ninguno de los casos el tamaño de la rana afectó la mortalidad. Las ranas redujeron la actividad al emerger las extremidades anteriores en el agua, y luego al emerger al aire, luego aumentaron la actividad con la resorción de la cola. Los metamorfos de cola más larga se capturaron con más frecuencia en los ataques de araña, pero atacaron menos, ya que la mayoría de los ataques seguían los movimientos de la presa. Los metamorfos compensaron conductualmente el rendimiento deficiente de escape de manera más efectiva en tierra que en el agua, por lo que el tiempo de emergencia puede afectar de manera crítica la mortalidad. El tiempo de desarrollo de la transición ecológica entre ambientes que seleccionan diferentes fenotipos larvales y juveniles es una variable importante y desatendida en los estudios de ciclos de vida complejos.