Environmental factors associated with Toxoplasma gondii exposure in Neotropical Primates of Costa Rica

Abstract

The apicomplexan parasite Toxoplasma gondii (T. gondii) has been found in more than 350 species of homoeothermic vertebrates in diverse climates and geographic areas. In most animals, T. gondii produces mild or asymptomatic infection. However, acute and hyperacute toxoplasmosis is associated with high mortality rates observed in Neotropical primates (NP) in captivity. These primates are distributed in 20 countries across the Americas, and although infection has been reported in certain countries and species, toxoplasmosis in the wild and its impact on NP population survival is unknown. Differences among species in exposure rates and disease susceptibility may be due in part to differences in host behavior and ecology. Four species of NP are found in Costa Rica, i.e., howler (Alouatta palliata), spider (Ateles geoffroyi), capuchin (Cebus imitator), and squirrel monkeys (Saimiri oerstedii). This study reports NP exposure to T. gondii using the modified agglutination test in 245 serum samples of NP (198 wild and 47 from captivity) from Costa Rica. Associations of serostatus with environmental (forest cover, annual mean temperature), anthropogenic (human population density), and biological (sex) variables in howler and capuchin monkeys were evaluated. The seroprevalence among wild NP was 11.6% (95% CI = 7.7–17.34), compared with 60% in captive monkeys (95% CI = 44.27–73.63), with significant differences between species (X2 = 20.072; df = 3, p = 0.000164), suggesting an effect of behavior and ecology. In general, antibody titers were low for wild NP (<1:128) and high for captive NP (>1:8192), suggesting higher exposure due to management factors and increased life span in captivity. Seropositivity in howler monkeys was positively related to forest cover and inversely related to annual rainfall. For capuchins, annual rainfall was inversely related to seropositivity. Surveillance of T. gondii exposure in NP in captivity and in the wild is required to understand drivers of the infection and develop novel strategies to protect them.

El parásito apicomplejo Toxoplasma gondii (T. gondii) se ha encontrado en más de 350 especies de vertebrados homeotermos de diversos climas y zonas geográficas. En la mayoría de los animales, T. gondii produce una infección leve o asintomática. Sin embargo, la toxoplasmosis aguda e hiperaguda se asocia con altas tasas de mortalidad observadas en primates neotropicales (PN) en cautividad. Estos primates están distribuidos en 20 países del continente americano y, aunque se ha notificado la infección en algunos países y especies, se desconoce la toxoplasmosis en la naturaleza y su impacto en la supervivencia de las poblaciones de PN. Las diferencias entre las especies en cuanto a las tasas de exposición y la susceptibilidad a la enfermedad pueden deberse en parte a las diferencias en el comportamiento y la ecología del huésped. En Costa Rica hay cuatro especies de PN, a saber, el aullador (Alouatta palliata), el araña (Ateles geoffroyi), el capuchino (Cebus imitator) y el mono ardilla (Saimiri oerstedii). Este estudio informa de la exposición de los PN a T. gondii mediante la prueba de aglutinación modificada en 245 muestras de suero de PN (198 silvestres y 47 de cautividad) de Costa Rica. Se evaluó la asociación del estado serológico con variables ambientales (cobertura forestal, temperatura media anual), antropogénicas (densidad de población humana) y biológicas (sexo) en monos aulladores y capuchinos. La seroprevalencia entre los PN silvestres fue del 11,6% (IC 95% = 7,7-17,34), frente al 60% en los monos en cautividad (IC 95% = 44,27-73,63), con diferencias significativas entre especies (X2 = 20,072; df = 3, p = 0,000164), lo que sugiere un efecto del comportamiento y la ecología. En general, los títulos de anticuerpos fueron bajos para los PN silvestres (<1:128) y altos para los PN en cautividad (>1:8192), lo que sugiere una mayor exposición debido a factores de manejo y a una mayor duración de la vida en cautividad. La seropositividad en los monos aulladores se relacionó positivamente con la cobertura forestal e inversamente con las precipitaciones anuales. En el caso de los capuchinos, las precipitaciones anuales estaban inversamente relacionadas con la seropositividad. La vigilancia de la exposición a T. gondii en los PN en cautividad y en libertad es necesaria para comprender los factores que impulsan la infección y desarrollar nuevas estrategias para protegerlos.