Virulent Brucella nosferati infecting Desmodus rotundus has emerging potential due to the broad foraging range of its bat host for humans and wild and domestic animals

Abstract

Desmodus rotundus, vampire bats, transmit dangerous infections, and brucellosis is a hazardous zoonotic disease, two adversities that coexist in the subtropical and tropical areas of the American continent. Here, we report a 47.89% Brucella infection prevalence in a colony of vampire bats inhabiting the tropical rainforest of Costa Rica. The bacterium induced placentitis and fetal death in bats. Wide-range phenotypic and genotypic characterization placed the Brucella organisms as a new pathogenic species named Brucella nosferati sp. nov., isolated from bat tissues, including the salivary glands, suggesting feeding behavior might favor transmission to their prey. Overall analyses placed B. nosferati as the etiological agent of a reported canine brucellosis case, demonstrating its potential for infecting other hosts. To assess the putative prey hosts, we analyzed the intestinal contents of 14 infected and 23 non-infected bats by proteomics. A total of 54,508 peptides sorted into 7,203 unique peptides corresponding to 1,521 proteins were identified. Twenty-three wildlife and domestic taxa, including humans, were foraged by B. nosferati-infected D. rotundus, suggesting contact of this bacterium with a broad range of hosts. Our approach is appropriate for detecting, in a single study, the prey preferences of vampire bats in a diverse area, demonstrating its suitability for control strategies where vampire bats thrive.

Desmodus rotundus, los murciélagos vampiro, transmiten infecciones peligrosas, y la brucelosis es una peligrosa enfermedad zoonótica, dos adversidades que coexisten en las zonas subtropicales y tropicales del continente americano. Aquí se informa de una prevalencia de infección por Brucella del 47,89% en una colonia de murciélagos vampiro que habitan la selva tropical de Costa Rica. La bacteria indujo placentitis y muerte fetal en los murciélagos. Una amplia caracterización fenotípica y genotípica situó a los organismos de Brucella como una nueva especie patógena denominada Brucella nosferati sp. nov., aislada de tejidos de murciélagos, incluidas las glándulas salivales, lo que sugiere que el comportamiento alimentario podría favorecer la transmisión a sus presas. Los análisis globales situaron a B. nosferati como agente etiológico de un caso de brucelosis canina notificado, lo que demuestra su potencial para infectar a otros hospedadores. Para evaluar los posibles huéspedes presa, analizamos mediante proteómica el contenido intestinal de 14 murciélagos infectados y 23 no infectados. Se identificó un total de 54.508 péptidos clasificados en 7.203 péptidos únicos correspondientes a 1.521 proteínas. D. rotundus infectado con B. nosferati se alimentó de veintitrés taxones de fauna silvestre y doméstica, incluidos los humanos, lo que sugiere el contacto de esta bacteria con una amplia gama de hospedadores. Nuestro enfoque es apropiado para detectar, en un solo estudio, las preferencias de presa de los murciélagos vampiro en una zona diversa, lo que demuestra su idoneidad para las estrategias de control donde prosperan los murciélagos vampiro. IMPORTANCIA: El descubrimiento de que una elevada proporción de murciélagos vampiro en una zona tropical está infectada con Brucella nosferati patógena y que los murciélagos se alimentan de seres humanos y muchos animales salvajes y domésticos es relevante desde la perspectiva de la prevención de enfermedades emergentes. En efecto, los murciélagos que albergan B. nosferati en sus glándulas salivales pueden transmitir esta bacteria patógena a otros huéspedes. Este potencial no es trivial ya que, además de la patogenicidad demostrada, esta bacteria posee todo el arsenal virulento necesario de los organismos Brucella peligrosos, incluidos los que son zoonóticos para el ser humano. Nuestro trabajo ha sentado las bases para futuras acciones de vigilancia en los programas de control de la brucelosis en los que prosperan estos murciélagos infectados. Además, nuestra estrategia para identificar el área de alimentación de los murciélagos puede adaptarse para explorar los hábitos alimentarios de diversos animales, incluidos los artrópodos vectores de enfermedades infecciosas, y por tanto ser de interés para un público más amplio, además de los expertos en Brucella y murciélagos.