A multidisciplinary approach to analyze the antimicrobial resistance in natural ecosystems

Abstract

Antimicrobial Resistance (AMR) poses a global threat to both human health and environmental well-being. Our study delved into Costa Rican wildlife reserves, uncovering a substantial human impact on these ecosystems and underscoring the imperative to pinpoint AMR hotspots. Embracing a One Health perspective, we advocated for a comprehensive landscape analysis that intricately intertwined geographic, climatic, forest, and human factors. This study illuminated the link between laboratory results and observed patterns of antimicrobial use, thereby paving the way for sustainable solutions. Our innovative methodology involved deploying open-ended questions to explore antimicrobial usage across livestock activities, contributing to establishing a comprehensive methodology. Non-invasive sampling in wildlife emerged as a critical aspect, shedding light on areas contaminated by AMR. Feline species, positioned at the apex of the food chain, acted as sentinels for environmental health due to heightened exposure to improperly disposed waste. Regarding laboratory findings, each sample revealed the presence of at least one antimicrobial resistance gene (ARG). Notably, genes encoding resistance to tetracyclines dominated (94.9%), followed by beta-lactams (75.6%), sulfonamides (53.8%), aminoglycosides (51.3%), quinolones (44.9%), phenicols (25.6%), and macrolides (20.5%). Genes encoding polymyxins were not detected. Moreover, 66% of samples carried a multi-resistant microbiome, with 15% exhibiting resistance to three antimicrobial families and 51% to four. The absence of a correlation between forest coverage and ARG presence underscored the profound human impact on wildlife reserves, surpassing previous estimations. This environmental pressure could potentially modify microbiomes and resistomes in unknown ways. As not all antimicrobial families encoding ARGs were utilized by farmers, our next step involved evaluating other human activities to identify the primary sources of contamination. This comprehensive study contributed crucial insights into the intricate dynamics of AMR in natural ecosystems, paving the way for targeted interventions and sustainable coexistence.La resistencia a los antimicrobianos (RAM) representa una amenaza mundial tanto para la salud humana como para el bienestar del medio ambiente. Nuestro estudio se adentró en las reservas naturales de Costa Rica, descubriendo un impacto humano sustancial en estos ecosistemas y subrayando la necesidad imperiosa de identificar los puntos críticos de RAM. Adoptando la perspectiva de «Una sola salud», abogamos por un análisis integral del paisaje que entrelazara intrincadamente factores geográficos, climáticos, forestales y humanos. Este estudio puso de manifiesto la relación entre los resultados de laboratorio y los patrones observados de uso de antimicrobianos, allanando así el camino hacia soluciones sostenibles. Nuestra innovadora metodología consistió en desplegar preguntas abiertas para explorar el uso de antimicrobianos en todas las actividades ganaderas, contribuyendo así a establecer una metodología integral. El muestreo no invasivo en la fauna salvaje se reveló como un aspecto crítico, al arrojar luz sobre las zonas contaminadas por la RAM. Las especies felinas, situadas en la cúspide de la cadena alimentaria, actuaron como centinelas de la salud ambiental debido a su mayor exposición a residuos eliminados de forma inadecuada. En cuanto a los resultados de laboratorio, cada muestra reveló la presencia de al menos un gen de resistencia a los antimicrobianos (ARG). En particular, predominaron los genes que codifican la resistencia a las tetraciclinas (94,9%), seguidos de los betalactámicos (75,6%), las sulfonamidas (53,8%), los aminoglucósidos (51,3%), las quinolonas (44,9%), los fenicoles (25,6%) y los macrólidos (20,5%). No se detectaron genes que codificaran polimixinas. Además, el 66% de las muestras presentaban un microbioma multirresistente, con un 15% que mostraba resistencia a tres familias de antimicrobianos y un 51% a cuatro. La ausencia de correlación entre la cobertura forestal y la presencia de ARG puso de relieve el profundo impacto humano en las reservas de fauna salvaje, superando estimaciones anteriores. Esta presión ambiental podría modificar los microbiomas y los resistomas de formas desconocidas. Como no todas las familias de antimicrobianos que codifican ARG fueron utilizadas por los agricultores, nuestro siguiente paso consistió en evaluar otras actividades humanas para identificar las principales fuentes de contaminación. Este estudio exhaustivo aportó datos cruciales sobre la intrincada dinámica de la RAM en los ecosistemas naturales, allanando el camino para intervenciones específicas y una coexistencia sostenible.