A novel host-adapted strain of Salmonella Typhimurium causes renal disease in olive ridley turtles (Lepidochelys olivacea) in the Pacific

Abstract

Salmonella spp. are frequently shed by wildlife including turtles, but S. enterica subsp. enterica serovar Typhimurium or lesions associated with Salmonella are rare in turtles. Between 1996 and 2016, we necropsied 127 apparently healthy pelagic olive ridley turtles (Lepidochelys olivacea) that died from drowning bycatch in fisheries and 44 live or freshly dead stranded turtles from the west coast of North and Central America and Hawaii. Seven percent (9/127) of pelagic and 47% (21/44) of stranded turtles had renal granulomas associated with S. Typhimurium. Stranded animals were 12 times more likely than pelagic animals to have Salmonella-induced nephritis suggesting that Salmonella may have been a contributing cause of stranding. S. Typhimurium was the only Salmonella serovar detected in L. olivacea, and phylogenetic analysis from whole genome sequencing showed that the isolates from L. olivacea formed a single clade distinct from other S. typhimurium. Molecular clock analysis revealed that this novel clade may have originated as recently as a few decades ago. The phylogenetic lineage leading to this group is enriched for non-synonymous changes within the genomic area of Salmonella pathogenicity island 1 suggesting that these genes are important for host adaptation.

La Salmonella spp. se desprende con frecuencia de la fauna silvestre, incluidas las tortugas, pero la S. enterica subsp. enterica serovar typhimurium o las lesiones asociadas a la Salmonella son raras en las tortugas. Entre 1996 y 2016, realizamos la necropsia a 127 tortugas golfinas pelágicas (Lepidochelys olivacea) aparentemente sanas que murieron por ahogamiento en las pesquerías y a 44 tortugas varadas vivas o recién muertas de la costa oeste de América del Norte y Central y de Hawai. El 7% (9/127) de las tortugas pelágicas y el 47% (21/44) de las tortugas varadas presentaban granulomas renales asociados con S. Typhimurium. Los animales varados tenían 12 veces más probabilidades que los pelágicos de padecer nefritis inducida por la Salmonella, lo que sugiere que la Salmonella puede haber sido una causa contribuyente de varamiento. S. typhimurium fue el único serovar de Salmonella detectado en L. olivacea, y el análisis filogenético de la secuenciación del genoma completo mostró que los aislados de L. olivacea formaban un solo clado distinto de otros S. typhimurium. El análisis de los relojes moleculares reveló que este nuevo clado puede haberse originado hace tan sólo unas décadas. El linaje filogenético que conduce a este grupo está enriquecido por cambios no sinónimos dentro del área genómica de la isla 1 de patogenicidad de la salmonela, lo que sugiere que estos genes son importantes para la adaptación del huésped.