Fine-scale variation in vector host use and force of infection drive localized patterns of West Nile virus transmission

Abstract

The influence of host diversity on multi-host pathogen transmission and persistence can be confounded by the large number of species and biological interactions that can characterize many transmission systems. For vector-borne pathogens, the composition of host communities has been hypothesized to affect transmission; however, the specific characteristics of host communities that affect transmission remain largely unknown. We tested the hypothesis that vector host use and force of infection (i.e., the summed number of infectious mosquitoes resulting from feeding upon each vertebrate host within a community of hosts), and not simply host diversity or richness, determine local infection rates of West Nile virus (WNV) in mosquito vectors. In suburban Chicago, Illinois, USA, we estimated community force of infection for West Nile virus using data on Culex pipiens mosquito host selection and WNV vertebrate reservoir competence for each host species in multiple residential and semi-natural study sites. We found host community force of infection interacted with avian diversity to influence WNV infection in Culex mosquitoes across the study area. Two avian species, the American robin (Turdus migratorius) and the house sparrow (Passer domesticus), produced 95.8% of the infectious Cx. pipiens mosquitoes and showed a significant positive association with WNV infection in Culex spp. mosquitoes. Therefore, indices of community structure, such as species diversity or richness, may not be reliable indicators of transmission risk at fine spatial scales in vector-borne disease systems. Rather, robust assessment of local transmission risk should incorporate heterogeneity in vector host feeding and variation in vertebrate reservoir competence at the spatial scale of vector-host interaction.La influencia de la diversidad de hospedadores en la transmisión y persistencia de patógenos de múltiples hospedadores puede verse confundida por el gran número de especies e interacciones biológicas que pueden caracterizar muchos sistemas de transmisión. En el caso de los patógenos transmitidos por vectores, se ha planteado la hipótesis de que la composición de las comunidades de hospedadores afecta a la transmisión; sin embargo, las características específicas de las comunidades de hospedadores que afectan a la transmisión siguen siendo en gran medida desconocidas. Hemos comprobado la hipótesis de que el uso de los hospedadores por parte de los vectores y la fuerza de infección (es decir, el número sumado de mosquitos infecciosos resultante de alimentarse de cada hospedador vertebrado dentro de una comunidad de hospedadores), y no simplemente la diversidad o riqueza de hospedadores, determinan las tasas locales de infección del virus del Nilo Occidental (VNO) en los mosquitos vectores. En los suburbios de Chicago, Illinois, EE.UU., estimamos la fuerza de infección comunitaria del virus del Nilo Occidental utilizando datos sobre la selección de hospedadores del mosquito Culex pipiens y la competencia de los reservorios vertebrados del VNO para cada especie de hospedador en múltiples lugares de estudio residenciales y seminaturales. Encontramos que la fuerza de infección de la comunidad de hospedadores interactuó con la diversidad aviar para influir en la infección del VNO en los mosquitos Culex en toda el área de estudio. Dos especies de aves, el petirrojo americano (Turdus migratorius) y el gorrión doméstico (Passer domesticus), produjeron el 95,8% de los mosquitos Cx. pipiens infecciosos y mostraron una asociación positiva significativa con la infección del VNO en los mosquitos Culex spp. Por lo tanto, los índices de la estructura de la comunidad, como la diversidad o la riqueza de especies, pueden no ser indicadores fiables del riesgo de transmisión a escalas espaciales finas en los sistemas de enfermedades transmitidas por vectores. Más bien, una evaluación sólida del riesgo de transmisión local debería incorporar la heterogeneidad en la alimentación del huésped vectorial y la variación en la competencia de los reservorios vertebrados a la escala espacial de la interacción entre el vector y el huésped.