Microbial Survival in an Extreme Martian Analog Ecosystem: Poás Volcano, Costa Rica

Abstract

Past acid-sulfate hydrothermal systems on Mars have promise in their ability to have hosted life for billions of years. One method for analyzing these systems is to study analog environments on Earth. To assess the astrobiological potential of Martian acid-sulfate hydrothermal systems, the crater lake of the active Poás Volcano, Laguna Caliente, was sampled in 2013 and 2017. Laguna Caliente presents an extremely dynamic terrestrial environment with near-ambient to boiling temperatures, pH fluctuations from −0.87 to 1.5, a wide range of chemistries and redox potential, and frequent phreatic-tophreatomagmatic eruptions. Samples of lake fluid, sulfur clumps, and lake bottom sediment underwent 16S rRNA gene sequencing and metagenomic “shotgun” sequencing, which revealed this lake hosts an extremely low biodiversity of microorganisms dominated by Acidiphilium spp. Shotgun metagenomics of the samples suggests this community has numerous genetic adaptations that confer survival, including functional pathways to reduce the effects of toxic metals and numerous metabolic pathways utilizing a variety of simple and complex sugar molecules. The identification of these various metabolic pathways suggests adaptations related to carbon limited environments, fulfillment of high energy requirements, and survival in a hostile volcanic setting. The perseverance of life in Laguna Caliente indicates life on Mars could have thrived in analogous environments, stressing the need for the search for life in relict Martian acid-sulfate hydrothermal systems.Los sistemas hidrotermales de sulfato ácido del pasado en Marte son prometedores por su capacidad de haber albergado vida durante miles de millones de años. Un método para analizar estos sistemas es estudiar entornos análogos en la Tierra. Para evaluar el potencial astrobiológico de los sistemas hidrotermales de sulfato ácido marcianos, se muestreó el lago del cráter del volcán activo Poás, Laguna Caliente, en 2013 y 2017. Laguna Caliente presenta un entorno terrestre extremadamente dinámico con temperaturas cercanas a la ambiente hasta la ebullición, fluctuaciones de pH de −0,87 a 1,5, una amplia gama de químicas y potencial redox, y frecuentes erupciones freático-tofreatomagmáticas. Las muestras de fluido del lago, grumos de azufre y sedimento del fondo del lago se sometieron a secuenciación del gen 16S rRNA y secuenciación metagenómica "shotgun", que reveló que este lago alberga una biodiversidad extremadamente baja de microorganismos dominada por Acidiphilium spp. La metagenómica de escopeta de las muestras sugiere que esta comunidad posee numerosas adaptaciones genéticas que le confieren supervivencia, incluyendo vías funcionales para reducir los efectos de metales tóxicos y numerosas vías metabólicas que utilizan diversas moléculas de azúcar, tanto simples como complejas. La identificación de estas diversas vías metabólicas sugiere adaptaciones relacionadas con entornos con escasez de carbono, la satisfacción de altos requerimientos energéticos y la supervivencia en un entorno volcánico hostil. La persistencia de la vida en Laguna Caliente indica que la vida en Marte podría haber prosperado en entornos análogos, lo que subraya la necesidad de buscar vida en sistemas hidrotermales de sulfato ácido marcianos relictos.