Shifts in reproductive assurance strategies and inbreeding costs associated with habitat fragmentation in Central American mahogany

Abstract

The influence of habitat fragmentation on mating patterns and progeny fitness in trees is critical for understanding the long-term impact of contemporary landscape change on the sustainability of biodiversity. We examined the relationship between mating patterns, using microsatellites, and fitness of progeny, in a common garden trial, for the insect-pollinated big-leaf mahogany, Swietenia macrophylla King, sourced from forests and isolated trees in 16 populations across Central America. As expected, isolated trees had disrupted mating patterns and reduced fitness. However, for dry provenances, fitness was negatively related to correlated paternity, while for mesic provenances, fitness was correlated positively with outcrossing rate and negatively with correlated paternity. Poorer performance of mesic provenances is likely because of reduced effective pollen donor density due to poorer environmental suitability and greater disturbance history. Our results demonstrate a differential shift in reproductive assurance and inbreeding costs in mahogany, driven by exploitation history and contemporary landscape context.La influencia de la fragmentación del hábitat en los patrones de apareamiento y la aptitud de la progenie en los árboles es fundamental para comprender el impacto a largo plazo del cambio de paisaje contemporáneo en la sostenibilidad de la biodiversidad. Examinamos la relación entre los patrones de apareamiento, utilizando microsatélites, y la aptitud de la progenie, en un ensayo de jardín común, para la caoba de hoja grande polinizada por insectos, Swietenia macrophylla King, procedente de bosques y árboles aislados en 16 poblaciones de América Central. Como se esperaba, los árboles aislados habían interrumpido los patrones de apareamiento y reducido la aptitud. Sin embargo, para las procedencias secas, la aptitud se relacionó negativamente con la paternidad correlacionada, mientras que para las procedencias mésicas, la aptitud se correlacionó positivamente con la tasa de cruzamiento externo y negativamente con la paternidad correlacionada. Es probable que el rendimiento de las procedencias mésicas sea más deficiente debido a la reducción de la densidad efectiva de donantes de polen debido a una menor idoneidad ambiental y un mayor historial de perturbaciones. Nuestros resultados demuestran un cambio diferencial en la garantía reproductiva y los costos de endogamia en la caoba, impulsado por la historia de explotación y el contexto del paisaje contemporáneo.A influência da fragmentação do habitat nos padrões de acasalamento e adequação da progênie em árvores é crítica para a compreensão do impacto de longo prazo da mudança da paisagem contemporânea na sustentabilidade da biodiversidade. Nós examinamos a relação entre os padrões de acasalamento, usando microssatélites, e a adequação da progênie, em um experimento de jardim comum, para o mogno de folhas grandes polinizadas por inseto, Swietenia macrophylla King, proveniente de florestas e árvores isoladas em 16 populações na América Central. Como esperado, as árvores isoladas interromperam os padrões de acasalamento e reduziram a aptidão. No entanto, para procedências secas, a aptidão foi negativamente relacionada à paternidade correlacionada, enquanto para procedências mésicas, a aptidão foi correlacionada positivamente com a taxa de cruzamento e negativamente com a paternidade correlacionada. O pior desempenho das procedências mésicas é provavelmente devido à redução da densidade efetiva de doadores de pólen devido à menor adequação ambiental e maior histórico de distúrbios. Nossos resultados demonstram uma mudança diferencial na garantia reprodutiva e custos de endogamia em mogno, impulsionada pela história de exploração e contexto contemporâneo da paisagem.