Tolerancia y alteraciones de la comunidad de macroinvertebrados dulceacuícolas debida a la presencia de residuos de plaguicidas en cuerpos de agua superficial de Costa Rica

Abstract

Costa Rica es un país con gran biodiversidad, sin embargo, el uso excesivo de plaguicidas ha generado contaminación de las aguas superficiales, cuyos efectos sobre la biota acuática aún no se comprenden a cabalidad. El objetivo de este estudio fue analizar los efectos de los plaguicidas sobre la distribución, la estructura y el rol ecológico de las comunidades de macroinvertebrados acuáticos, como herramienta para mejorar la conservación de los ecosistemas acuáticos tropicales. Para esto, se digitalizó y se unificó la información de las concentraciones de plaguicidas de 1036 muestras de agua superficial, así como la abundancia de las familias de macroinvertebrados en 441 muestras recolectadas entre los años 2009-2019. Los plaguicidas más frecuentemente detectados en Costa Rica durante ese período de tiempo fueron diuron, ametrina, pirimetanil, flutolanil, diazinon, azoxystrobina, buprofezin y epoxiconazol, con presencia en >20% de las muestras. Se observó que 32 plaguicidas se detectaron en concentraciones que superaron normas internacionales y se calculó un modelo de riesgo ecológico (msPAF) que reveló un riesgo de toxicidad aguda entre moderada y alta para organismos acuáticos (especialmente productores primarios y artrópodos) en el 13% de las muestras analizadas. Además, mediante análisis de umbrales ecológicos, se estimó la tolerancia/sensibilidad de las familias de macroinvertebrados respecto a 13 plaguicidas seleccionados. Los organismos que mostraron respuestas tolerantes fueron los moluscos y las familias Hyalellidae y Corophiidae (Amphipoda), así como los ácaros acuáticos (Trombidiformes), las familias Ceratopogonidae, Simuliidae, Empididae y Psychodidae (Diptera), Leptoceridae (Trichoptera), Baetidae (Ephemeroptera), Collembola, Corydalidae (Megaloptera), Elmidae (Coleoptera) y Libellulidae (Odonata). Por el contrario, las familias Blaberidae (Blattodea), Dixidae (Diptera), Ecnomidae, Lepidostomatidae, Odontoceridae (Trichoptera), Euthyplociidae, Isonychiidae (Ephemeroptera), Polythoridae (Odonata) y Atyidae (Decapoda) estuvieron completamente ausentes en sitios con plaguicidas, mientras Philopotamidae, Helicopsychidae (Trichoptera), Gyrinidae, Scirtidae, Hydrophilidae, Limnichidae (Coleoptera), Gomphidae (Odonata) y Perlidae (Plecoptera), entre otras, mostraron una respuesta de sensibilidad para ≥5 plaguicidas, indicando una muy baja tolerancia de la comunidad de macroinvertebrados dulceacuícolas a estas sustancias. La respuesta de sensibilidad o tolerancia de los organismos se discutió también mediante el análisis de caracteres anatómicos o fisiológicos de los organismos, que pudieran conferir mayor vulnerabilidad (por ej. aquellos que podrían aumentar la tasa de absorción de contaminantes o que limitan la capacidad de escape). Se observó que, si bien los caracteres tienen un gran potencial para uso predictivo en la sensibilidad de los organismos, aún falta trabajo en la definición de los caracteres más útiles para dicho fin. A través de los análisis de umbrales ecológicos se estimó los “community change points” (CCP, por sus siglas en inglés) que representan la concentración de cada plaguicida en la que se observa un cambio abrupto y sincrónico en las abundancias de muchos taxa de la comunidad. En 10 de los 13 plaguicidas analizados, el CCP fue muy inferior a los criterios de calidad ambiental para protección de la biota acuática, por lo que se revela que se producen efectos abruptos y sincrónicos a 11 concentraciones mucho más bajas de las que están establecidas como seguras de acuerdo con datos de toxicidad crónica para organismos acuáticos. En este estudio se ha demostrado también que otros factores de estrés asociados a zonas agrícolas como la degradación de la vegetación ribereña, el aumento de la temperatura y la presencia de nutrientes en exceso generan efectos de disminución de la biodiversidad, en conjunto con la presencia de residuos de plaguicidas y pueden incluso generar zonas deshabitadas de organismos ya sea por toxicidad o mecanismos de evasión de los contaminantes (pasivos o activos), produciendo fragmentación de la conectividad de los ecosistemas acuáticos a concentraciones considerablemente más bajas que aquellas que se consideran seguras en la normativa internacional. Por lo tanto, los resultados de este tipo de estudios podrían complementar el desarrollo de criterios numéricos de calidad de agua para la protección de ecosistemas acuáticos y también ser útiles en las evaluaciones de riesgo retrospectivas.

Costa Rica is a country with great biodiversity; however, the excessive use of pesticides has generated contamination of surface waters, with effects on aquatic biota which are still not fully understood. The objective of this study was to analyze the effects of pesticides on the distribution, structure and ecosystemic function of aquatic macroinvertebrate communities as a tool to improve the conservation of tropical aquatic ecosystems. For this, information on pesticide concentrations of 1036 surface water samples was digitized and unified, as well as the abundance of macroinvertebrate families in 441 samples collected between the years 2009-2019. The most frequently detected pesticides in Costa Rica during that time period were diuron, ametryn, pyrimethanil, flutolanil, diazinon, azoxystrobin, buprofezin and epoxiconazole, with presence in >20% of the samples. Thirty-two pesticides were detected at concentrations exceeding international standards and an ecological risk model (msPAF) was calculated that revealed a moderate to high acute toxicity risk to aquatic organisms (especially primary producers and arthropods) in 13% of the analyzed samples. In addition, the tolerance/sensitivity of macroinvertebrate families to 13 selected pesticides was estimated by ecological threshold analysis. The organisms that showed tolerant responses were mollusks and the families Corophiidae and Hyalellidae (Amphipoda), as well as aquatic mites (Trombidiformes), the families Ceratopogonidae, Simuliidae, Empididae and Psychodidae (Diptera), Leptoceridae (Trichoptera), Baetidae (Ephemeroptera), Collembola, Corydalidae (Megaloptera), Elmidae (Coleoptera) and Libellulidae (Odonata). In contrast, the families Blaberidae (Blattodea), Dixidae (Diptera), Ecnomidae, Lepidostomatidae, Odontoceridae (Trichoptera), Euthyplociidae, Isonychiidae (Ephemeroptera), Polythoridae (Odonata) and Atyidae (Decapoda) were completely absent in sites with detection of pesticides, while Philopotamidae, Helicopsychidae (Trichoptera), Gyrinidae, Scirtidae, Hydrophilidae, Limnichidae (Coleoptera), Gomphidae (Odonata) and Perlidae (Plecoptera), among others, showed a sensitivity response for ≥5 pesticides, indicating a very low tolerance of the freshwater macroinvertebrate community to these substances. The sensitivity or tolerance response of the organisms was also discussed by analyzing anatomical or physiological traits of the organisms, which could confer increased vulnerability (e.g. those that could increase the rate of contaminant uptake or that limit escape capacity). It was observed that although the traits have great potential for predictive use in the sensitivity of organisms, there is still uncertainty in defining the most useful characters for this purpose. Through the analysis of ecological thresholds, the community change points (CCP) were estimated, which represent the concentration of each pesticide at which an abrupt and synchronic change in the abundances of many taxa of the community is observed. In 10 out of 13 pesticides analyzed, the CCP was well below the environmental quality criteria for protection of aquatic biota, thus revealing that abrupt and synchronic effects occur at concentrations much lower than those established as safe according to chronic toxicity data for aquatic organisms. This study has also shown that together with the presence of pesticide residues, other stress factors associated with agricultural areas such as the degradation of riparian vegetation, the increase in temperature and the presence of excess 13 nutrients, generate effects that diminish biodiversity, and can even generate uninhabited areas either due to toxicity or mechanisms of evasion of contaminants (passive or active), producing fragmentation of the connectivity of aquatic ecosystems at concentrations considerably lower than those considered safe in international regulations. Therefore, the results of these studies could complement the development of numerical water quality criteria for protection of aquatic ecosystems and also be useful in retrospective risk assessments in the Tropics.